摘要目的通过对不同产地白术药效活性成分、内生物多样性分析及其之间的相关性分析，探讨内生微生物与白术道地性关系，为揭示白术道地性提供依据方法利用UHPLC-MS/MS技术测定白术内酯类成分、核苷氨基酸类成分含量，利用苯酚浓硫酸法测定多糖含量，利用考马斯亮蓝法测定蛋白质含量，利用高通量测序技术检测内生微生物多样性，并对成分和微生物进行相关性分析结果不同产地白术化学成分含量存在差异，其中安徽产白术（安徽种源）三种内酯类成分含量最高。安徽产白术（安徽种源）酸性多糖含量最高，但浙江产白术（浙江种源）中性多糖含量最高。浙江产白术（安徽种源）核苷类和氨基酸类成分、蛋白质含量最高。PcoA分析结果表明不同种源及产地间白术内生细菌组成无显著性差异，白术内生真菌组成存在差异。内生真菌Cadophora、Acidomelania、Helotiales_fam_Incertae_sedis属丰度较高，内生细菌Burkholderia-Caballeronia-Paraburkholderia、Alcaligenaceae属丰度较高。对内生微生物和白术活性成分进行相关性分析，内生真菌Sclerotiniaceae、Atractiellales、Rhexocercosporidium和内生细菌Bosea、Xanthobacteraceae、Hyphomicrobium等与白术内酯类成分成正相关结论本研究丰富白术内生微生物资源，为白术内生微生物资源的挖掘提供参考。探讨内生微生物与白术活性成分的相关性，为内生菌应用于优质栽培提供数据支撑。
关键词：白术，白术内酯，内生微生物，多样性分析
引言
白术为菊科植物白术Atractylodes macrocephala Koidz的干燥根茎，其味苦、甘，性温，归脾、胃经，具有健脾益气、燥湿利水、止汗、安胎之功效。《名医别录》记载，白术主治风痰头痛、流泪、皮下水肿等症；《丹溪心法》中描述麸炒白术为安胎之圣药。白术的主要化学成分包括挥发油类、内酯类、多糖类等，研究发现白术及其提取物具有改善肠胃、调节免疫、抗炎抗菌等多种药理作用[1]。
药材品质优劣与生长的地理位置、气候环境、土壤环境、种植习惯等外界因素有很大的关系，同时也与其自身品种、基因等内在因素密切相关。白术在全国的种植区域比较广，现安徽、河北、浙江、福建、湖南等省份具有栽培。虽然外在因素差异很大，但是在相对接近、环境类似的一定区域形成了比较知名的、规模化的产区，如浙江地区和安徽地区，与白术经典的道地产区一致[1]。不同产地白术中苍术酮、白术内酯Ⅰ、白术内酯Ⅱ和白术内酯Ⅲ的含量存在差异，总体上浙江磐安产麸炒白术中苍术酮、白术内酯Ⅰ、白术内酯Ⅱ和白术内酯Ⅲ的含量较高，同产地不同时期炒白术中苍术酮、白术内酯Ⅰ、白术内酯Ⅱ和白术内酯Ⅲ的含量差别不大[2]。
普遍存在于药用植物组织和器官中的内生菌具有丰富的多样性，宿主植物和内生菌在长期共进化过程中，逐渐形成了互利互惠的生存关系和相互依存的共生体结构。内生菌能够在宿主植物中表现出多维度的相互作用。内生菌作为一种重要的生物资源，对植物的生长发育和药材品质形成具有重要影响。
本研究对传统道地产地安徽与浙江白术药材，以及两个种源在浙江磐安相同环境栽培的药材进行资源性化学成分分析和内生微生物多样性分析，丰富白术内生微生物样本，并对内生菌和活性成分间的相关性进行探讨，为揭示白术道地性提供数据支撑。
1仪器与材料
1.1仪器
1.2试剂
1.3实验材料
白术样品分别采自安徽祁门和浙江磐安，其中，编号ZJZJ为浙江种源白术在浙江栽培，ZJAH为安徽种源在浙江栽培，AH为安徽种源在安徽祁门山仿野生栽培。经安徽省农科院园艺研究所董玲研究员鉴定，均为菊科植物白术Atractylodes macrocephala Koidz。
2试验方法
2.1白术药效活性成分的分析
白术根部清洗、45℃烘干后粉碎、过40目筛，置密闭容器中避光保存。
2.1.1白术内酯类成分的提取与测定
供试品溶液的制备
取白术粉末约2g，精密称定，置100mL具塞锥形瓶中，精密加入甲醇20mL，密塞，称定重量，超声处理45min，冷却，称定重量，加甲醇补足减少的重量，摇匀，滤过，取续滤液即得，备用。
对照品溶液的制备
精密称取适量白术内酯Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ对照品，置50mL量瓶中，加入甲醇溶解并定容至刻度，制成每毫升含0.176mg白术内酯Ⅰ、白术内酯Ⅱ、白术内酯Ⅲ的混合对照品溶液，备用。
色谱条件
色谱柱：Acquity UPLC BEH-T3 column色谱柱（2.1 mm×100 mm,1.7μm）流动相：乙腈（A）-0.1%甲酸水（B），进样量：2μL，柱温：30℃，流速：0.4mL/min。梯度洗脱（1～3 min,5%A;3～9 min，5%A；9～15 min，20%A；15～17 min，40%A；17～20 min，5%A）[4]。
2.1.2核苷氨基酸类成分的提取与测定
对照品溶液制备
分别称取干燥至恒定质量的各对照品适量，加甲醇配制成脯氨酸、精氨酸、天冬酰胺、谷氨酸、谷氨酰胺、丝氨酸、天冬氨酸、酪氨酸、氨基丁酸、组氨酸、苯丙氨酸、瓜氨酸、苏氨酸、赖氨酸、色氨酸、牛磺酸、甘氨酸、半胱氨酸、l-丙氨酸、β-丙氨酸、、缬氨酸、胸腺嘧啶、羟脯氨酸、亮氨酸、异亮氨酸、甲硫氨酸、2′-脱氧胞苷、2′-脱氧尿苷、胸苷、胞苷、尿苷、2′-脱氧鸟苷、2′-脱氧肌苷、2′-脱氧腺苷、腺苷、肌苷、鸟苷、尿嘧啶、腺嘌呤、鸟嘌呤、次黄嘌呤质量浓度分别为800.4、407.2、856、330、353.2、326.4、479.2、252.4、273.2、262、338.8、161.2、182.8、170、163.2、334.4、333.2、322.8、422、628、140.4、96、68、105.2、93.2、94.8、41.2、58、57.2、110、90、43.2、40.8、60、66.8、60.4、38、80、82μg/mL的混合对照品储备液。
供试品溶液制备
取各样品粉末1.0g，精密称定，置于50mL锥形瓶称定质量，静置1h，超声30 min，称定质量，加水补足失量，摇匀，滤过，取续滤液，离心（13000 rpm、10 min），取上清液，经0.22μm滤膜滤过后，即得。
色谱条件
ACQUITY UPLC BEH Amide色谱柱（100 mm×2.1 mm,1.7μm）。流动相A是0.15%甲酸10mmol/L甲酸铵的水溶液，B相是0.15%甲酸2mmol/L甲酸铵的乙腈:水（90：10）溶液。梯度洗脱：1～3 min,5%A;3～9 min,5%A;9～15 min,20%A;15～17 min,40%A;17～20 min,5%A。进样量2μL，体积流量为0.4 mL/min，柱温35℃。离子化模式：ESI+模式；MRM方式检测，毛细管电压为3.0千伏，离子源温度为120℃；脱溶剂气流量和温度分别为1000L/h和550℃，碰撞、锥孔气流量分别为0.15 mL/min、20L/h，取样锥孔电压和碰撞能量分别为4V和18eV。
含量计算
取对照品储备液，用甲醇成倍稀释成不同质量浓度的对照品溶液，按条件测定，以各化合物峰面积为纵坐标（Y），对照品溶液质量浓度为横坐标（X），进行线性回归分析。所用UPLC-TQ-MS分析检测条件可使7种核苷与19种氨基酸类成分有效分离，可用于不同种质白术样品中核苷类和氨基酸类成分的测定[5,6,7]。
2.1.3多糖类成分的提取与测定
白术多糖类成分提取
分别取白术约0.5g，精密称定，置于50mL具塞锥形瓶中，加入70％的乙醇25 mL，冷浸1h，超声提取60 min，滤过，药渣用70％乙醇洗涤后挥干乙醇，加入25 mL蒸馏水，称重，回流提取1 h，超声20 min，加水补足减失的质量，摇匀，8000 rpm离心10 min，取上清液得供试品贮备液。
白术中性多糖测定
称取葡萄糖标准品适量，精密称定，加入超纯水制成0.1mg/mL的葡萄糖标准品溶液，逐级稀释制成不同浓度的葡萄糖标准品待测液。预实验确定不同胞外多糖溶液稀释倍数后稀释成胞外多糖待测液。取100μL待测液于1.5mL离心管中，依次加入5%苯酚溶液200μL、浓硫酸700μL，冷却后混匀，100℃水浴加热20min，冷却至室温。在490nm处测定吸光度，绘制标准曲线并计算白术中酸性多糖含量。
白术酸性多糖测定
称取葡萄糖醛酸标准品适量，精密称定，加入超纯水制成0.1 mg/mL的葡萄糖醛酸标准品溶液，逐级稀释制成不同浓度的葡萄糖标准品待测液。预实验确定不同胞外多糖溶液稀释倍数后稀释成胞外多糖待测液。取100μL待测液于1.5 mL离心管中，加入12.5 mmol/L的四硼酸钠硫酸溶液500μL，混匀，沸水浴10 min，再加入0.125%咔唑无水乙醇溶液20μL、冷却后混匀，100℃水浴加热15 min，冷却至室温。在512 nm处测定吸光度，绘制标准曲线并计算白术中酸性多糖含量[8]。
2.1.4蛋白质类成分的提取与测定
样品细粉100 mg,精密称定,放入研钵中，加入Tris-HCl试液1 mL研磨成匀浆，转移至2 mL离心管中,再用1 mL Tris-HCl试液分次洗涤研钵，洗涤液收集于同一离心管中，在4000 rpm的离心机上离心10 min，弃去沉淀，上清液转入10 mL刻度试管中，以蒸馏水稀释至刻度，即得。以水作为空白对照，按BCA试剂盒操作说明进行测定蛋白质含量测定[9]。
2.2内生微生物的分离与多样性分析
2.2.1不同种源和产地白术内生微生物多样性分析
样本前处理
将采集的样本置于冰上（如果是植物根部，需去除根表粘附土壤），带回实验室。用无菌水洗涤样本30 s，接着在70%的乙醇中浸泡2 min，再用2.5%NaCl（含0.1%Tween80）浸泡5 min后转移至70%无菌乙醇浸泡30 s，最后使用无菌水洗涤植物组织3次，即视为对植物组织表面进行无菌化处理。表面无菌化的植物组织进行核酸提取或者液氮速冻，然后保存于-80℃冰箱备用[10]。
DNA提取和PCR扩增
根据E.Z.N.A.®DNA kit(Omega Bio-tek,Norcross,GA,U.S.)说明书进行白术内生微生物群落总基因组DNA抽提，使用1%的琼脂糖凝胶电泳检测抽提的基因组DNA的质量，使用NanoDrop2000（XThermo Scientific公司）测定DNA浓度和纯度。采用细菌通用引物：338F（5’-ACTCCTACGGGAGGCAGCAA-3’）和806R（5’-GGAC-TACHVGGGTWTCTAAT-3’）扩增16S rRNA基因序列的V3～V4高变区；真菌引物：ITS1F：（5’-CTTGGTCATTTAGAGGAAGTAA-3’）和ITS2R：（5’-GCTGCGTTCTTCATCGATGC-3’）扩增真菌核糖体RNA基因ITS1区。采用Trans Start Fastpfu DNA Polymerase，20µL反应体系进行PCR扩增。扩增产物经电泳检测后，利用胶回收试剂盒对目标片段进行回收。
上机测序和序列处理与分析
样品DNA委托上海美吉生物科技有限公司完成测序，测序平台为XIllumina公司的Illumina Hiseq 2500高通量测序仪。
原始测序序列经过双端拼接、过滤和去除嵌合体后，得到优化序列（Clean Tags）。然后使用Usearch软件对优化序列在97%的相似度水平下进行聚类、获得运筹分类单位（operational taxonomic units OTUs），利用Venn图和QIIME软件对物种丰度分布等分析结果进行展示。以上分析均在上海美吉生物科技有限公司完成物科技有限公司云平台网站完成。
4实验结果与分析
4.1白术活性成分含量比较
4.1.1白术内酯类成分
取适量体积的白术内酯类成分储备液稀释后，制成系列浓度的混合对照品溶液，进行线性关系考察，见表2。结果显示，r为0.994～0.997，表明其线性关系良好。由图1可知，安徽产（安徽种源）白术三种白术内酯类成分含量均为最高，其次为浙江产（浙江种源）白术，安徽种源移植到浙江进行栽培，其白术内酯类成分含量出现明显下降。对三组白术样本进行统计学分析，结果表明白术内酯Ⅰ和白术内酯Ⅱ的含量上三组间两两比较均存在显著差异，但相同环境下，安徽种源（ZJAH）的白术和浙江种源（ZJZJ）的白术在白术内酯Ⅲ的含量上无显著性差异。
图1不同样本中白术内酯Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ的含量（n=6）
注：不同小写字母表示差异显著(P<0.05)，从左到右依次为白术内酯I、II、III
4.1.2白术核苷类和氨基酸类成分
取适量体积的核苷和氨基酸标准品储备液稀释后，制成系列浓度的混合对照品溶液，进行线性关系考察，见表1。结果显示，r为0.9901～0.9995，表明其线性关系良好。
核苷类成分含量分析
由图1可知，不同组分白术样品中核苷类成分构成比例略有不同，在检测的7种核苷类成分中，胞苷比例明显较高。从总量来看，浙江-安徽种源的白术核苷类成分总含量最高，其次是浙江-浙江种源。
图2不同样本核苷类成分含量（n=6）
氨基酸类成分含量比较
由图2可知，不同组分白术样品的氨基酸成分构成比例基本相同，在检测的19种氨基酸类成分中，精氨酸比例最高。其中浙江-安徽种源的总量最高，其次是浙江-浙江种源的白术。
图3不同样本氨基酸类成分组成（n=6）
4.1.3白术多糖类成分
酸性多糖主要由半乳糖醛酸和葡萄糖醛酸构成，而中性多糖是由葡萄糖、半乳糖、甘露糖等构成。由于酸性和中性多糖其构成不同，导致其分子量和电荷有很大差异，因此生物学活性上也存在一定差异[11]。
经检测得酸性多糖标准曲线为：y=1.0835x+0.0536，R2=0.9919，数据具有可靠性。安徽产白术酸性多糖含量最高，其次是浙江产白术和浙江-安徽种源白术，各组样品间酸性多糖含量无显著性差异。
图4不同样本酸性多糖含量（n=6）
经检测得中性多糖标准曲线为：y=2.2764x+0.0629，R2=0.9924，数据具有可靠性。浙江产白术含量最高，其次是浙江-安徽种源的样品含量较高，安徽产白术最低，各组样品间酸性多糖含量无显著性差异。
图5不同样本中性多糖含量（n=6）
4.1.4白术蛋白质类成分
经检测得蛋白质标准曲线为：y=1.1494x+0.0982，R2=0.9971，数据具有可靠性。浙江-安徽种源白术蛋白质相对较多，其次是安徽产白术，浙江产白术蛋白质含量最少。其中浙江-安徽与浙江-浙江和安徽-安徽间存在显著性差异，其余两组无显著性差异。
图6不同样本中蛋白质含量（n=6）
注：不同小写字母表示差异显著(P<0.05)
4.2内生微生物高通量测序分析
4.2.1α多样性指数及OTU丰度
对白术三个不同产地（3组）内生微生物样品进行高通量测序，共获得有效序列4138条。其中细菌序列条3017条,真菌序列1121条。所有序列在97%的相似度水平下进行OTU分类，统计各样品在不同OTU中的丰度信息。3组样品DNA文库的覆盖率均在95%以上，说明测序数据量基本合理，能较客观真实地反映样品中微生物的组成情况。Chao1指数反映样品中群落的丰富度，即简单指群落中物种的数量，而不考虑群落中每个物种的丰度情况，数值越大，说明样品中物种越丰富；Shannon指数及ace、simpson、coverage、sobs指数反映群落的多样性，受样品群落中物种丰富度和物种均匀度的影响，Shannon、simpson的值越大，说明样品群落多样性越高。由图1可知，各组样品内生细菌中，安徽种源样品具有相对较高的平均Shanon指数，说明这个时期具有相对较高的细菌多样性。浙江-浙江种源的样品具有较高的平均丰富Chao1以及ace指数，表明该样品中的细菌丰度高于其他时期的土壤样品。内生真菌中浙江-安徽种源的物种多样性最高，浙江-浙江的物种丰度最高[12]。
表5各组样本内生真菌α多样性指数表
在OTU水平构建Venn图可以直观展示样品中独有和共有的OTU数量，从而反映样品间OTU组成情况及相似情况。如图7所示，安徽产白术内生细菌OTU数量最多，浙江-安徽种源的细菌OTU数量最少。浙江产白术内生真菌OTU数量最多，安徽产白术的真菌OTU数量最少。从安徽产白术、浙江产白术和浙江产安徽种源白术，每组特有内生细菌OTU数目分别为662、360、359个，特有内生真菌OTU数量分别为169、405、293个。在属水平上，每组特有内生细菌分别为99、67、68个，特有内生真菌分别为42、87、70个。
图7各组样本内生真菌和细菌OTU水平venn图（A:细菌；B：真菌）
4.2.2白术内生微生物β多样性分析
Beta多样性表示不同样本之间微生物的丰度多样性，不同种源白术内生微生物beta多样性结果显示(图8)，各组间内生细菌组成不存在明显差异，内生真菌轮廓清晰，提示不同产地和种源白术内生微生物差异主要集中于内生真菌。
图8各组样本内生真菌和细菌genus水平PcoA分析（A:细菌；B：真菌）
4.3内生微生物和活性成分相关性分析
由图9，图10可知中真菌Sclerotiniaceae、Atractiellales、Rhexocercosporidium、Eurotiomycetes、Cadophora和细菌Bosea、Xanthobacteraceae、Hyphomicrobium、Mesorhizobium、Rhodanobacter等与白术主要活性成分白术内酯类成分呈显著正相关；真菌Papiliotrema、Barnettozyma、Mortierella、Paraphoma、Alternaria和细菌Burkholderia.Caballeronia.Paraburkholderia、Sphingomonas、Acidibacter、Pseudomonas、Micropepsaceae等与白术主要活性成分白术内酯类成分呈显著负相关。
图9白术内生细菌与活性成分相关性统计图
图10白术内生真菌与活性成分相关性统计图
5讨论
微生物是最丰富和多样化的生命形式，约占地球生物量的60%，它们在自然界中分布广泛，可以承受极端环境调节。药用植物为各种微生物的生长和增殖提供了丰富的生态位，除了提供栖息地，植物产生的代谢产物也为微生物的提供了充足的营养来源。同时微生物通过在植物内部组织和周围环境中定殖，以致病、共生、互利或无症状等相互作用方式直接或间接的干扰植物生理活动。内生菌普遍存在于植物中，一方面内生真菌可以产生抑菌、抗肿瘤、抗氧化等活性物质，是具有巨大潜力的微生物资源。另一方面内生真菌可以通过参与植物代谢途径，影响酶活性来促进宿主植物的生长发育和次生代谢产物合成积累。文献报道白术中存在丰富的内生细菌资源，主要包括芽孢杆菌属、假单胞菌属、短小芽孢杆菌属、硫胺素芽孢杆菌属、短芽孢杆菌属、微杆菌属、肠杆菌属、厄氏菌属、黄单胞菌属等，其中芽孢杆菌属菌株为优势菌株。多株白术内生细菌具固氮、溶磷、解钾和合成IAA等植物促生活性物质，具有影响植物的生长发育的潜力[12]。茅苍术内生细菌ALEB16可作为一种诱导因子，通过脱落酸（ABA）/水杨酸（SA）依赖的途径促进宿主茅苍术挥发油的积累[2]。白术内生细菌芽孢杆菌（Bacillus endophyticus）AMR83具有较强的促生活性，能显著促进白术根部生长以及挥发油积累。内生细菌荧光假单胞菌（Pseudomonas fluorescens）ALEB7B侵染白术组培苗后，激活白术体内的GA和JA信号，增加HMGR和DXR的酶活性，促进白术挥发油积累[13]。
目前，白术的质量标准大多数对醇溶性浸出物、挥发油等指标进行规定，只有《相关中药材标准》对白术内酯Ⅲ的含量进行了规定，白术内酯Ⅰ、白术内酯Ⅱ、白术内酯Ⅲ是白术中重要的生物活性物质。白术内酯I能促进脾虚大鼠肠道吸收，调节肠道功能[14]；白术内酯还能显著抑制炎性介质和炎性因子的产生，其中白术内酯I、III抗炎效果更明显[15]；另外研究表明白术内酯类成分在抗肿瘤方面也具有研究价值[16]。本研究通过利用UHPLC-MS/MS技术进行白术内酯类成分、核苷氨基酸类成分含量测定，结果表明不同产地和种源在成分分布上存在明显差异。其中白术内酯类成分安徽产白术含量最高，安徽种源浙江培育的样本中白术内酯类成分含量最低。而核苷和氨基酸类成分呈相反的积累趋势，多糖类成分和蛋白质成分各组间差异较小，以上结果一定程度上反应出产地环境对药材活性成分的影响。中药材品质受到遗传因素和环境因素的共同影响，同种植物不同群体在某种特定次生代谢产物的合成能力上可能存在差异，所以活性成分在白术不同产地种源间的表型差异也可能与种内遗传变异有关。
通过对微生物和活性的相关性分析，结果表明真菌Sclerotiniaceae、Atractiellales、Rhexocercosporidium、Eurotiomycetes、Cadophora和细菌Bosea、Xanthobacteraceae、Hyphomicrobium、Mesorhizobium、Rhodanobacter等与白术主要活性成分白术内酯类成分成显著正相关，提示正相关微生物对白术活性成分的合成积累可能发挥促进作用。研究表明Bosea（包西氏属）细菌Bosea sp.AS-1具有高效砷锑氧化能力，可分解砷元素和锑元素等有毒成分来改善土壤质量[17]。
本研究通过探讨产地环境和种源对白术药材品质的影响，为白术药材生产的质量控制提供依据，通过分析内生微生物的组成和变化，分析其与活性成分间的相关性，为进一步深入挖掘利用白术内生微生物资源奠定基础，为充分认识内生菌参与宿主植物次生代谢产物合成积累提供思路。
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